Отац га уписује у трговачку школу из које бежи три пута и на крају уписује нижу гимназију у Сегедину. После завршене основне школе у Српској Црњи и ниже гимназије у Сегедину (данас Мађарска), одлази у Темишвар (данас Румунија) да учи сликање. Уочи револуционарне 1848. године био је студент уметничке академије у Пешти, али је због револуционарних догађаја морао да је напусти. Вративши се у родни крај продужио је да учи сликарство у Бечкереку код Константина Данила чувеног сликара тог доба, тражећи сопствени уметнички израз и продубљујући своја знања, између осталог и немачког језика. У револуцији од 1848—1849. иако шеснаестогодишњак, учествује као добровољац. Када се револуција завршила поразом, написао је: „Ах, зашта гинусмо и страдасмо – а шта добисмо!” Убрзо га неимаштина приморава да прихвати разне послове. Тих година често мења места боравка, одлази у Београд, али се врло брзо упућује у Беч да настави студије сликарства. У Бечу се креће у уметничким круговима са Бранком Радичевићем и Ђуром Даничићем. Његови поетски првенци угледали су светлост дана у Сербском летопису 1853. године. Беспарица га приморава да се врати кући, али убрзо затим одлази на Академију финих уметности у Минхен.

Крајем 1855. настанио се у Кикинди и живео од сликарства. Пише и песме и штампа их у Седмици под псеудонимом Теорин. У Нови Сад прелази 1856. године, подстакнут повратком пријатеља са којима је друговао у Бечу који се окупљају око новосадских листова Седмица и Дневник. По повратку са сликарских студија, живи у Банату до 1856.

Од 1857. прелази у Србију, где остаје све до смрти. У Србији ради као сеоски учитељ (у Подгорцу, Сумраковцу, Сабанти, Рачи код Крагујевца и Пожаревцу, у коме се и оженио) и као гимназијски учитељ цртања (у Крагујевцу, Београду и Јагодини). У то време борави и у манастиру Враћевшница, где црта неколико историјских портрета, које поклања манастиру.
Ђура Јакшић је био свестран уметник и родољуб: песник, приповедач, драмски писац и сликар. Али и боем. Стваралачки и страдалачки живот тог образованог и темпераментног човека често се одвијао у боемском амбијенту скадарлијских кафана Три шешира и Два јелена. Боемска атмосфера била је његово природно окружење у коме је добијао стваралачку инспирацију, изазивао дивљење и аплаузе веселих гостију и боемских дружбеника, али и бес власти чијој се суровости и лакомости ругао, оригинално и старично.

Стално је живео у оскудици, и тешко је издржавао своју бројну породицу. Притиснут породичним обавезама и дуговима, склон боемији, болестан, Ђура Јакшић се потуцао кроз живот. Разочаран у људе и живот, налазио је утеху у уметничком стварању, песничком и сликарском. Био је нежан, искрен друг и болећив отац, али у мрачним расположењима раздражљив и једак. Његова болна и плаховита лирика веран је израз његове интимне личности, трагичне и боемске.

Оболео од туберкулозе, у дуговима, гоњен је и отпуштан (1871) из државне службе. Уз помоћ Стојана Новаковића добија посао у Државној штампарији 1872. године.

Смрт га је затекла на положају коректора Државне штампарије у Београду 16. новембра 1878. године (по јулијанском календару). Сахрањен је на Новом гробљу у Београду.